Julio-Diciembre, 2017. Vol. 4 No. 2

por Dr. Gustavo Ponce
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A Los Lectores:

Estimados lectores bienvenidos a la edición número dos del año 2017, de la revista de divulgación Artrópodos y Salud, agradeciendo el interés por la lectura de este número. Esta publicación será publicada semestralmente, en la cual les presentamos una serie de información sobre tópicos relacionados con los artrópodos y su efecto en la salud, humana, animal y vegetal.

En nuestra sección Editorial la escabiosis Por. Dr. Pedro Cesar Cantú, tema abordado de manera general.

En la sección de monografías, se habla del epidemiólogo Oswaldo Cruz, sus obras y legado.

En la revisión, relación de captura entre el depredador Teretriosoma nigrescens (Coleoptera: Histeridae) y su presa, nos da un panorama general sobre la capacidad del depredador sobre su presa, así también se abordan otros temas como es la información sobre fiebre amarilla, biología de la mosca doméstica y sus formas de control, así también se habla sobre la bionomía de cucaracha alemana.

Los invitamos de la manera más atenta a que disfrute del contenido de esta publicación, cuyo objetivo es divulgar conocimiento dentro del apasionante tema de los Artrópodos y su efecto en la Salud en general.

COMITÉ EDITORIAL.

La sarna o escabiosis es un ectoparásito de tipo familiar, que ha afectado al hombre desde la antigüedad, pero no fue hasta 1687 cuando se la relaciono con la presencia de una acaro en la piel, y se aceptó que el Sarcoptes scabiei es su agente causal.

El hombre desde el punto de vista epidemiológico, se considera como el principal reservorio de la sarna humana, provocada por el acaro Sarcoptes scabiei variedad hominis. Se han descrito diferentes ácaros que parasitan específicamente a sus respectivos animales provocándoles patologías también específicas. Los ácaros de animales pueden parasitar la piel del hombre produciendo cuadros clínicos no característicos, auto limitados y en la zona de contacto con el animal parasitado.

La escabiosis es una parasitosis frecuente, en especial en población con carencias económicas. Su clínica característica es variable según la edad y condición inmunológica del paciente e incluye lesiones primarias y lesiones. El diagnóstico de escabiosis es eminentemente clínico y requiere una alta tasa de sospecha y el reconocimiento de la morfología y localización de las lesiones características. En general no es necesario solicitar test diagnósticos más sofisticados, salvo en casos de dudas diagnósticas.

La escabiosis representa un problema de salud pública a nivel mundial, con una prevalencia estimada global de 300 millones de infestados. A nivel nacional, si bien es difícil su cuantificación, se estima que alrededor de un 1% de la población estaría infestada.

La enfermedad se presenta a cualquier edad, sin embargo es más frecuente en menores de 15 años y en adultos mayores, sin mostrar diferencias por género.

OSWALDO CRUZ
Oswaldo Cruz
(1872-1917)

Nació el 5 de agosto de 1872, São Luís de Paraitinga, São Paulo, donde vivió hasta 1877, hasta que él y su familia se mudaron a Rio de Janeiro, y a los 15 años ingreso a la Facultad de Medicina, donde incluso antes de terminar, ya habría publicado artículos sobre microbiología en la Revista Brasil Médico.

Su relación con los insectos se da debido a la gran batalla que dio contra la fiebre amarilla en 1900, siendo él quien propuso la de que el verdadero transmisor de la enfermedad era el mosquito y no las secreciones ni fluidos de las personas enfermas como todo el mundo creía.

Y mediante la implantación de medidas sanitarias para la eliminación de los posibles puntos de crecimiento de mosquitos, así como desinfecciones logro contribuir con la erradicación de la fiebre amarilla en Rio de Janeiro en 1907. Sin embargo no fue un camino fácil, puesto que sus consejos y advertencias no eran seguidos de inmediato e incluso, hubo oposición a sus ideas y medidas por parte de una parte de la población además de la prensa, quienes incluso lanzaban propuestas en contra de sus ideas.

No obstante, su reputación era ya incuestionable en el mundo científico y para 1909, erradico la fiebre amarilla en Pará además de terminar obras como La Estrada de Ferro Madeira-Mamoré, cuya construcción había sido interrumpida por el gran número de muertes entre los operarios, provocadas por la malaria.

En 1917, falleció el 11 de Febrero debido a insuficiencia renal.

Por: Espinoza Tamez Octavio, González Luna Christian, Torres Cortes Abiel.

Torres-Zapata R.1, J. Leos Martínez2, E. Olivares Sáenz2, G. Ponce García 1. A. González Núñez1.
1Facultad de Ciencias Biológicas, UANL., San Nicolás de los Garza, N. L.
2Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de Nuevo León, Carretera Zuazua-Marín Km.17 Marín, N. L. Correo electrónico: raul.torreszp@uanl.edu.mx, C.P. 6690.

Se establecieron trampas delta cebadas con la feromona Trunc-Call para el monitoreo del barrenador mayor de los granos, Prostephanus truncatus (Horn) (Coleoptera:Bostricidae) y su depredador Teretriosoma nigrescensen Lewis (Coleoptera:Histeridae) en tres áreas con vegetación y orografía contrastantes en el municipio de Ahualulco, S.L.P. Los ecosistemas son del matorral xerófilo, con predominancia: Opuntia streptocanthaMimosa biuncifera y Prosopis sp., para el uno; Larrea tridentada para el dos y  Agave sp  y encino para el tres. Los promedios de las capturas de los insectos fueron estadísticamente diferentes entre el barrenador mayor de los granos y su depredador (5.65 y 2.77), respectivamente, así como en relación a los ecosistemas (Cuadros 3 y 6)  al nivel de significancia de p≤0.05. Los mayores picos ocurrieron entre verano y otoño (Gráficas 1; cuadros 4 y 5). Por otra parte, un análisis de regresión simple de las capturas de P. truncatus y T. nigrescens indicó relación entre ellas. Sin embargo, la regresión solo explico un 4.16% de dicha relación. Aparentemente, tanto las condiciones contrastantes de los ecosistemas del monitoreo,  así como las condiciones climáticas del año influyeron en las variaciones de las densidad del insecto en las capturas.

Palabras clave: Monitoreo, Prostephanus truncatusTeretriosoma nigrescens, Feromona, Trunc-Call.

INTRODUCCIÓN

El barrenador mayor de los granos, P. truncatus es considerado una plaga importante de maíz almacenado en algunas regiones de México y otras partes del mundo, debido a su gran capacidad para infestar y perforar los granos enteros (8, 13). Reducción del daño por P. truncatus al maíz y cassava almacenados han sido atribuidos a T. nigrescens (5).  En condiciones naturales P. truncatus es controlado por un escarabajo depredador, Teretriosoma nigrescens, que pertenece a la Familia Histeridae, del Orden Coleóptera, el cual ha sido capturado con las mismas trampas cebadas con Trunc-Call, feromona utilizada para el monitoreo del barrenador mayor de los granos. Ambas especies de insectos tienen similar capacidad de dispersión (2).

En la década de los ochentas el barrenador de los granos se detectó en algunos países africanos, Tanzania y Kenia, causando grandes pérdidas en las raíces de cassava y maíces almacenados. Fue tal el problema que algunos investigadores intensificaron estudios con miras a reducir su efecto. Entre los cuales destacan las investigaciones realizadas por (17, 8, 19) quienes estudiaron aspectos sobre el ciclo de vida, monitoreo y distribución del barrenador. Boughton et al. (1) investigaron las implicaciones de la respuesta de atracción del barrenador en relación al factor edad y sexo. En México han contribuido en las investigaciones sobre P. truncatus, (10, 11, 16, 19, 20) entre otros. Más recientemente, con el objetivo de reducir el daño al maíz almacenado, se ha continuado investigando muchos otros aspectos del insecto; tales como el monitoreo, dispersión y el papel del depredador para el control del barrenador mayor de los granos en nuevas áreas de África (12); pruebas de atracción del depredador con extractos de material “contaminado” extraído de Prostephanus (18) entre otros.

Sin embargo, a pesar de todas estas investigaciones, para controlar esta plaga todavía es común el uso intenso de insecticidas, pero estos productos, mal manejados originan problemas debido a sus residuos tóxicos. Tales como problemas ecológicos, envenenamientos en humanos y animales, etc., por lo que se requieren técnicas menos peligrosas. En México todavía no existe suficiente información sobre la magnitud del control biológico natural que ejerce el depredador T. nigrescens sobres su presa P. truncatus a nivel de campo, por lo cual, se planteó como hipótesis que el patrón de distribución, densidad y capturas de dichos insectos en el municipio de Ahualulco, San Luis Potosi (S.L.P) podrían ser afectadas en relación a características ambientales y del hábitat en las que se realice el estudio.

El objetivo fue, monitorear la densidad y correlación de captura de ambas especies mediante trampas delta cebadas con la feromona Trunc-Call, en diversas áreas y estaciones del año.

MATERIALES Y MÉTODO

Trampas y feromona.- 

Se utilizaron trampas delta con la feromona Trunc-call para capturar a P. truncatus y su depredador, T. nigrescens. El atrayente fue: 2 mg de las feromonas sintéticas comerciales (Agrisence LTD R.U.) denominadas trunc-call 1 (T1): 1-metil (E)-metil-2-pentenoato y trunc-call 2 (T2): 1-metil-(E)-2-(E)4-2-,4-dimetil-2-heptadienoato, en relación 1:1, mas 4 mg de un antioxidante (2,6-diterbutil-4-metilfenol) en tubitos de poliestireno de 30x7mm.

Áreas de estudio y manejo de las trampas.-

La investigación se realizó en tres áreas silvestres ubicadas  en el municipio de Ahualulco, S.L.P a más de un Km del almacén de maíz más cercano, con  vegetación y orografía contrastantes. Para el manejo práctico fueron identificadas como ecosistema I, ecosistema II y ecosistema III; los cuales contienen matorral xerófilo, con la siguiente predominancia: Opuntia streptocanthaMimosa biuncifera y Prosopis sp., para el ecosistema I; Larrea tridentada, pequeñas plantas de zacate y otras no identificadas para el II y Agave sp y Quercus sp, pasto y otras plantas herbáceas no identificadas para el III.

Ambiente y coordenadas.- 

Las características ambientales y situación geográfica fue como sigue. De acuerdo a la clasificación de Kopper, modificado por (4) el clima es semicálido tipo muy seco (BHh), la ubicación es de 22° 24’ de longitud norte y 101° 10’ de longitud oeste, con altura promedio de 1850 msnm y precipitación anual menor de 300 mm de mercurio.

Ubicación de las estaciones de muestreo-.  

Las trampas se colocaron en una estación por cada ecosistema, con cuatro repeticiones. Cada mes durante un año se recogieron las trampas y se repusieron por otras nuevas.

Análisis de los datos.-

La variable fue la captura de insectos mediante trampas tipo deltas. Los factores considerados fueron A, B y C; el A fueron los insectos con dos subniveles, a1 P. truncatus y a2 T. nigrescens; el B los ecosistemas, con tres subniveles, b1 ecosistema I, b2 ecosistema II y b3 ecosistema III; y el factor C, estaciones del año, con cuatro subniveles, c1 primavera, c2 verano, c3 otoño y c4 invierno. Los datos se analizaron mediante una ANOVA multifactorial con un diseño completamente al azar, una comparación de medias con el método de DMS y un análisis de regresión simple.

RESULTADOS

Datos de captura de los insectos.- 

Las densidades de P. truncatus capturados fueron: 150 insectos para el ecosistema uno, 39 para el dos y 82 para el tres.

Cuadro 1. Capturas de P. truncatus y T. nigrescens en relacion al tiempo.

Estacion del añoNumero deP. truncatuusNumero deT. nigrescens
C1 (Primavera).5229
C2 (Verano)9148
C3 (Otoño)11653
C4 (Invierno)123

Para T. nigrescens, se capturaron 85 insectos en el ecosistema uno, 13 en el dos y 35 en el tres. El total de las densidades de P. truncatus capturados fueron 271 y 133 para T. nigrescens. El cuadro 1 muestra las densidades de captura de P. truncatus T. nigrescens en cada estación del año.

Analisis de los datos de captura-. 

El análisis de los datos de captura del barrenador mayor de los granos, P. truncatus y de su depredador, T. nigrescens con una ANOVA bajo un diseño completamente al azar con arreglo factorial mostró que hubo diferencia estadística al menos entre algunos de los tratamientos (Cuadro 2).

Cuadro 2. Analisis de varianza de los datos de captura de P. truncatus y T. nigrescens en trampas colocadas en tres áreas ambientales contrastantes en cuatro estaciones del año

FvaglScCMFcSig. 
A1198.375198.37533.806**0.000 
B2537.896268.94845.833**0.000 
C3577.667192.55632.814**0.000 
AB223.81311.9062.029 NS0.139 
AC369.45823.1533.946*0.012 
BC6378.77163.12810.758**0.000 
ABC631.3545.2260.891 NS0.507 
Err72422.5005.868   
Tot952239.83    
a/ A insectos, B ecosistemas, C estaciones del año; * significancia, ** alta significanc.

Considerando que F calculada del factor A (insectos) mostró alta significancia estadística (p<0.05) el cual indica que el promedio de captura del tratamiento uno P. truncatus (subnivel a1) fue mayor que el de T. nigrescens (subnivel b2), independientemente de los ecosistemas y estaciones del año. Por otra parte, de acuerdo al valor de las Fs calculadas del mismo cuadro 2, no se registró interacción entre los factores AXBXC, ni en AXB, pero si la hubo en BXC y AXC.  Una comparación de medias por el método DMS (20) al nivel de 0.05, para analizar los promedios de capturas de los insectos con influencia de condiciones del tiempo y de los ecosistemas (BxC), indicó que las capturas de los insectos, independientemente de la especie que sea, en el ecosistema I, fueron mayores en verana-otoño; le siguió el ecosistema II, en primavera-verano y el menor promedio en el ecosistema III, en verano y otoño. En todos los hábitats, las menores capturas de los insectos fueron en invierno (Cuadro 3).

Cuadro 3. Comparación de medias de las capturas insectos, sin especificar si es P. truncatus o T. nigrescens, en tres ecosistemas (B3) en cada nivel de las cuatro estaciones del año (C4)  a/.

CBMedia deB1CBMediaB2 CBMediaB3 
c312.37 ac12.62 ac37.25 a 
c211.25 ac22.25 ac23.87  b 
c15.63   bc31.50 ac11.87  b 
c40.13   cc40.12  bc41.62  b 
a/ Entre columnas, las medias seguidas por letras iguales no son diferentes entre sí al nivel de 0.05 según el método de DMS. B1, B2 Y B3 Ecosistemas I, II y III. C1, primavera, c2, verano, c3, otoño y c4, invierno.

Así mismo, al comparar las medias con DMS (20) al nivel de 0.05, en la interacción de factores tiempo y la especie del insecto (AXC) indicó que el mayor promedio de captura de P. truncatus ocurrió en otoño y disminuyó, en cada estación restante, siendo invierno la estación de menor promedio (Cuadro 4; fig. 1).

Cuadro 4. Medias de las capturas de P. truncatus y T. nigrescens, comparando los promedios de cada nivel del tiempo entre cada nivel de los insectos estudiados a/

CA_XP. truncatusCA_XT. nigrescens
c3 9.66 a     2.62 a
c27.58   b     2.25 b
c14.33     c     1.50 b
c41.00      d     0.12    c
a/Entre columnas, las medias seguidas por letras iguales no son diferentes entre sí al nivel de 0.05 según el método de DMS. T= tratamientos.

Similar tendencia ocurrió en los promedios de captura del depredador, T. nigrescens, pero en verano-otoño no hubo diferencia estadística entre los promedios (p<0.05) para dicho insecto (Cuadro 4).

Cuadro 5. Comparación de medias de las capturas de los insectos estudiados, en relación al tiempo, sin considerar la especie del insecto.

Factor C (tiempo)Promedio de insectos 
Otoño7.04  a 
Verano5.79  a 
Primavera3.37   b 
Invierno0.62     c    
Las medias seguidas por letras iguales no son diferentes entre sí al nivel de significancia 0.05, según el método DMS

En cuanto a la interacción especie-ecosistema (AXB) al no haber significancia (Cuadro 2), el análisis de los promedios de captura del insecto, solo se compararon entre los niveles del factor ecosistemas. El resultado mostró, que en ambas especies, e independientemente de la estación del año, en cada ecosistema los tres promedios fueron diferentes entre sí (p<0.05) (Cuadro 6).

Cuadro. 6. Copmaracion de medias de captura de P. truncatus y T. nigrescens en relacion a los ecosistemas, sin considerar tiempo.

Ecosistema 17.34 a
Ecosistema III3.65  b 
Ecosistema II1.63     c
Las medias seguidas por letras iguales no son diferentes entre sí al nivel de 0.05 según el método de DMS.

Por otra parte, con los valores de las capturas correspondientes a las variables (Xi) para P. truncatus y (Yi) para T. nigrescens, mediante un ANOVA para regresión simple, se analizaron los parámetros de correlación de dichas variables: la pendiente (ß1), el porcentaje de variación (r2) y la ecuación de regresión Yi = ßo + ß1 Xi.  El cuadro de la ANOVA mostró que hubo relación en la densidad de las capturas entre ambas especies de insectos (ß1= 0.563. La ecuación de regresión fue Yi = ßo + b(xi)= -1.628 + 0.563 Xi, y el coeficiente de determinación fue de r2 = 4.16%.

Análisis de la relación depredado-presa.- 

El número de capturas de ambas especies, depredador-presa, analizada con una ANOVA para una regresión simple, fue significativa (p≤0.05) para ambas especies. La ecuación de regresión que describe la relación de las variables de las capturas de las especies fue Y=Bo+b1Xi = -1.628+0.563Xi

Donde:

Xi es la serie de datos de P. truncatus capturados

Yi son los de T. nigrescens

B1 es la pendiente

Bo el valor del cruce de la pendiente en el eje Yi.

r2 es el coeficiente de determinación.

El valor de B1= 0.563 indico que hubo relación positiva entre las capturas del barrenador y su depredador y escaso grado de dependencia de T. nigrescens en relación con P. truncatus, r2=4.16%.

DISCUSIONES

Comparación de los promedios de captura.- Se confirma la presencia del depredador de P. truncatus y su depredador Teretriosoma nigrescens en el área de estudio, Ahualulco, SLP., con producción principalmente de maíz y frijol a escala de autoconsumo en el área del altiplano. La diferencia en los promedios de la densidad de las capturas, según el cuadro dos (2 (p<0.05) entre el barrenador mayor de los granos P. truncatus (5.64) y su depredador T. nigrescens (2.71) refuerza lo que ya se ha publicado antes (19, 20). Pero los datos de la diferencia de capturas, no habían sido documentados antes para esta región específica de Ahualulco, SLP. En cuanto,  al  efecto del tiempo sobre los promedios de captura de los insectos que en esta investigación obtuvimos, coinciden en parte (Cuadro 4 y fig. 1), con los de otros investigadores (19, 20) quienes comentaron que el mayor pico de capturas P. truncatus fue registrado entre Agosto y Noviembre y el nuestro en otoño y verano, donde se registran generalmente temperaturas cercanas de 23 a 30 grados centígrados durante el día y 13 a 18 grados en la noche, por lo que podríamos considerar un ambiente templado.

Aunque en nuestro estudio no fueron registrados los factores ambientales de temperatura y humedad los meses de la mayor captura fueron los que generalmente son más calientes, no obstante que la humedad relativa y las precipitaciones, casi siempre son bajas, de un 30-60% y menos de 300 mm, respectivamente; condiciones de campo a otras regiones en las cuales se han reportado capturas significativas de la plaga y depredador (20) en varios estados de la república mexicana, señalando que en regiones tropicales con alta humedad y temperaturas elevadas, las capturas disminuyeron considerablemente comparadas con los estados de mayor altitud y climas con temperaturas más bajas, y agregan que en investigaciones de laboratorio las temperaturas relativamente más altas, favorecen el incremento del potencial de desarrollo del barrenador.

Por otra parte, el efecto de las condiciones del hábitat sobre los promedios de captura de los insectos de nuestra investigación, no había sido documentado para esta región (Cuadro 6). En dicho cuadro se aprecia que en el hábitat con mayor densidad de vegetación hubo más capturas para ambas especies. Aparentemente, tanto las condiciones contrastantes de los ecosistemas del monitoreo (vegetación, temperatura, humedad, refugios, viento, alimento y otras características) influyeron en la densidad de los insectos capturados.

Así mismo, la menor captura de los insectos en el ecosistema de escasa vegetación, quizá se debió a la escasez de refugios y la falta de disponibilidad de alimento. Aunque se sabe que el principal elemento nutricional utilizado por el barrenador mayor de los granos, es el almidón proveniente del maíz, pero el hecho de haberlo capturado a distancias mayores de 400-500 m del  almacén más próximo (máximas distancia a las que se ha registra la captura del barrenador con la feromona Trunc-Call), sugiere que quizás otros componentes de las plantas, como la celulosa,  podría sustituir al almidón en la función nutritiva del insecto a falta del primero, como lo han sugerido algunos investigadores (15, 9).

Personalmente en otro estudio he capturado ejemplares de P. truncatus, a una distancia aproximada de 1 km de la fuente de alimento, (almacenes de granos) en un área de vegetación xerófila constituida con predominio de nopal, Opuntia sp; mezquite, Prosopis sp y varias especies de árboles y arbustos de vegetación de leguminosas, en donde aparentemente no existía disponibilidad del almidón.

Considerando que en nuestro estudio se capturó una densidad relativamente alta del barrenador, P. truncatus en la región, lo cual significa un alto potencial de daño al maíz almacenado. Asimismo, la confirmación de la presencia de su depredador, T. nigrescens, en condiciones contrastantes de campo y conociendo el notorio papel que dicho depredador juega en el control biológico natural, es de esperarse que coadyuve a mantener bajas a nivel de campo las densidades de poblaciones del barrenador.

Relación depredador-presa.- El número de capturas de ambas especies, depredador-presa, analizada con una ANOVA para regresión, fue significativa (p≤0.05) para ambas especies,  sin embargo, el coeficiente de determinación, r= 4.16% indica escasa relación entre las especies, en otras palabras, las capturas del depredador dependieron solo en cierta medida de la presencia de su presa cuya causa probable puede atribuirse a factores ecológicos, ambientales y otros que afectan la densidad, capacidad de vuelo, reproducción, y otras características de los insectos (18, 3, 13). Los cuales no se podemos definir en esta investigación por no haber registrado otras variables.

CONCLUSIONES

Se confirmó la presencia del barrenador de los granos P. truncatus y T. nigrescens en condiciones de campo, lejos de los almacenes de alimento en tres áreas ubicadas en el municipio de Ahualulco, SLP.

El número de capturas de ambas especies fue diferente (p<0.05) entre ecosistemas y entre estaciones del año (Cuadros 2 y 4, 5 y 6).

Los promedios de captura de ambas especies, fueron estadísticamente similares (p<0.05) en cuanto al factor ecosistema (Cuadro 3), independientemente del tiempo.

En relación al tiempo y ecosistemas, los promedios de capturas fueron variables (p<0.05), los más altos se obtuvieron en otoño-verano en el ecosistema I y los más bajas en invierno en el ecosistema III (Cuadro 3).

En general, la relación entre las capturas de P. truncatus y su depredador T. nigrescens, fue positiva pero solo una baja proporción fue explicada por el análisis de regresión (r2 = 4.16%).

BIBLIOGRAFIA

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  16. Stewart-Jones, A., Hodges, R. J., Farman, D. I. and D. R. Hall. 2006. Solvent extraction of cues in the dust and frass ofProstephanus truncates and analysis of behavioural mechanisms leading to arrestment of the predator Teretrius nigrescensPhysiological Entomology. 31(1):63-72. Published online: 01 July 2009. doi:10.1111/j.1365-3032.2005.00488.x. Consultado 10/ 07/ 2017. En http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111 /j.1365-3032.2005 .00488.x/full.
  17. Tigar, B., P. Osborne, G. Key, S. M. Flores & M. Vázquez-A., 1994. Distribution and abundance ofProstephanus truncatus (Coleoptera: Bostrichidae) and its predator Teretriosoma nigrescens (Coleoptera: Histeridae) in Mexico. 84(4), 555-565. Doi:10.1017/S00032818.
  18. Torres-Zapata, R. 1999. Factores que afectan la respuesta deProstephanus truncatus(Horn) (Coleoptera:Bostrichidae) a su feromona Trunc-call: Tesis doctoral. Facultad de Agronomía, UANL, Marín, N.L, Mex. 79 p.
  19. Zar, J. H. 1996.Biostatistical Analisis. 3rd Ed. Prentice-Hall, Inc., N. J. 620 p.

Heriberto Villegas
Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Autónoma de Nuevo León.

Musca domestica, es uno de los insectos contaminantes más comunes en los asentamientos humanos y se ha asociado como vector de diversos patógenos alimentarios. M. doméstica se reproduce en materia vegetal podrida o heces de animales, donde adquieren y transmiten patógenos a los alimentos, causando el deterioro de los mismos y la transmisión de enfermedades. En una estimación conservadora, M. domestica está asociada con la vectorización de más de 100 agentes etiológicos de enfermedades bacterianas, protozoarias y víricas (1).

Entre las diversas especies de moscas que perjudican las explotaciones ganaderas, M. domestica, es considerada como una especie que impacta de manera negativa en las explotaciones ganaderas ya que contaminan los productos pecuarios, transmiten una variedad de patógenos a los animales y causan además problemas adicionales para los ganaderos al invadir las áreas residenciales vecinas a los planteles pecuarios (2).

Debido a sus hábitos alimenticios y a su capacidad de desplazamiento, las moscas favorecen el transporte mecánico de agentes patógenos responsables de fiebre tifoidea, disentería, mastitis y queratoconjuntivitis en el ganado. La forma de transporte de éstos, y otros muchos patógenos, se realiza físicamente gracias a las vellosidades del cuerpo, almohadillas de las patas y en el interior de su aparato digestivo (3).

ANTECEDENTES

Clasificación taxonómica

Tabla 1. Clasificación taxonómica de Musca doméstica

ReinoAnimal
PhylumArtrópoda
ClaseInsecta
SubclasePterigota
OrdenDíptera
SubordenCyclorrhapha
FamiliaMuscidae
GeneroMusca
EspecieDoméstica (Linnaeus, 1758)

Descripción biológica de M. domestica

Pueden llegar a medir cerca de 4 a 7,5 mm de longitud. Poseen un cuerpo dividido en tres partes: cabeza, tórax y abdomen (Figura 1).

Morfología de M. domestica
Figura 1. Morfología de M. domestica


La cabeza de la mosca es fuertemente convexa en el frente, mientras que la cara posterior es casi plana y ligeramente cónica. El área frontal de la cabeza se denomina frons y ocupa la parte superior de la cara por debajo y entre las antenas. En la cabeza tiene una trompa, dos antenas, un par de ojos compuestos y tres ojos simples (4).

La trompa o probóscide se compone de dos partes principales, una membranosa proximal y cónica, llamada rostrum, y una porción distal que tiene los lóbulos orales y que se ha denominado haustellum. La probóscide termina en un labio que tiene una esponja, llamada labelo, en sus piezas bucales, lo que les permite succionar alimentos líquidos o solubles en su saliva.  Por lo tanto, no pueden morder animales ni seres humanos (4).

Poseen dos antenas, en la cabeza, por debajo del borde inferior de la frons, que son apéndices móviles multiarticulados. Están formadas por tres articulaciones denominados antenómeros o antenitas. Siendo las dos primeras únicas y uniarticuladas y la tercera comprende un número variable de antenómeros y se denominan respectivamente: escapo, pedicelo y flagelo o funículo (5).

La función de las antenas es eminentemente sensorial y se da entre las diversas funciones, táctil es la principal, gracias a los pelos táctiles que recubren casi todos los antenómeros; también desempeñan una función olfativa, proporcionada por áreas olfativas en forma de placas cribadas de poros microscópicos distribuidas sobre la superficie de algunos antenómeros terminales (5).

En la cabeza tienen un par de ojos compuestos relativamente grandes, de color rojo, localizados dorso-lateralmente (Figura 2). La superficie de cada ojo compuesto está dividida en un cierto número de áreas circulares o hexagonales llamadas facetas u omatidios; cada faceta es una lente de una única unidad visual. En adición a los ojos compuestos, tres ojos simples u ocelos localizados en la parte superior de la cabeza, entre los ojos compuestos (4).

Dimorfismo sexual en M. domestica
Figura 2. Dimorfismo sexual en M. domestica.  A) Macho y B) Hembra

La hembra suele ser más grande que el macho, y se distingue por el espacio relativamente amplio entre los ojos, ya que, en los machos, los ojos casi se tocan (4).

El tórax es gris, con cuatro bandas longitudinales oscuras de igual ancho en el dorso. Del tórax emergen las patas y las alas. Las patas, compuestas por tres pares, son de color marrón negruzco. Cada una consta de coxa, trocánter, fémur, tibia, y tarso. Las coxas son los únicos segmentos que mostraron una considerable diferencia en los tres pares de patas. Los tarsos constan de cinco articulaciones, al final de las mismas hay un par de garras o uñas, curvadas lateralmente, también llamadas ungues (4).

En el ápice del segmento tarsal, en la base de cada garra, hay un par de membranas en forma almohadillas, llamada pulvilli. Estas almohadillas están cubiertas en su lado ventral con innumerables, pelos secretores, mediante los cuales, la mosca es capaz de caminar en cualquier posición, en superficies muy pulidas (4).

Ciclo de vida

Las moscas presentan una metamorfosis completa, es decir, que su ciclo biológico consiste de los siguientes estadios: huevo, larva, pupa y adulto. La larva muda 2 veces, de modo que hay una primera, una segunda y una tercera fase larvaria, siendo cada una de ellas de mayor tamaño que la precedente, se observa el ciclo de vida en la figura 3 (6).

La hembra pone sus huevos alrededor de 2 días después de la copula, en condiciones ideales de 32-35°C, y de nueve días si la temperatura es de 15°C. El lugar de la ovoposición es elegido a través del olor. El dióxido de carbono, el amoniaco y otros gases generados por la descomposición de la materia orgánica son particularmente buscados por estos insectos (7).

Huevo

Es de color blanco, elíptico, de aproximadamente 1 mm de longitud por 0,26 mm de anchura, con ambos extremos arromados, y la parte anterior ligeramente ahusada. La eclosión de la larva se produce a través de una fisura en el lado dorsal del huevo (6).

Larva

Una vez emergida, la larva penetrará rápidamente en el material de cría sobre el que fue depositado el huevo. Para ello utiliza los 2 grandes ganchos de su boca, con los que se rasga y afloja las materias alimenticias. Casi cualquier clase de materia orgánica, húmeda y cálida, puede suministrar alimento adecuado a las larvas. Carece de ojos y apéndices, aunque se observan algunas crestas espinosas ventrales que facilitan la locomoción. Las larvas presentan 13 segmentos, aun que los 2 primeros aparecen parcialmente fusionados, de modo que solo se ven 12. A través de la cutícula es posible ver algunos de los órganos internos. Cuentan con 2 espiráculos en la parte anterior que son aberturas que permiten la entrada de aire en el sistema respiratorio de la larva. Los espiráculos posteriores presentan una forma característica. Presentan 2 ganchos que funcionan como mandíbulas para su alimentación (8)

Pupa

En el proceso de pupación se presenta una concentración general de la larva dentro de su propio tegumento, de modo que se convierte en un pupario cilíndrico de aproximadamente 6,3 mm de longitud. El pupario va oscureciéndose gradualmente hasta adquirir un intenso color marrón oscuro.) (6).

Adulto

La mosca adulta mide de 6-9 mm de longitud tienen el cuerpo dividido en 3 (cabeza, tórax y abdomen). En la cabeza, gran parte está ocupada por los ojos. Las hembras tienen los ojos más separados (dicoptia) que el macho (holoptia). El tórax, es color gris, con 4 rayas, en la parte dorsal, presentan 3 pares de patas y un par de alas completamente desarrolladas. Las hembras son más grandes y pueden extender la punta del abdomen para formar un ovopositor para poner los huevos (9).

Ciclo biológico M. domestica
Figura 3. Ciclo biológico M. domestica

Hábitat

Cualquier sistema de producción agropecuario (haras, tambos, criaderos de cerdos, conejos, aves, etc.) o industrias derivadas de la actividad agropecuaria (frigoríficos, mataderos, plantas de silos, plantas de chacinados, lácteos, etc.) o los desechos domiciliarios (basurales municipales) son focos generadores de este insecto. (10).

En ambientes sensibles, como aquellos en los que se elaboran alimentos y las instalaciones de envasado de los mismos, restaurantes, hospitales, un pequeño número de moscas no pueden ser toleradas. En el contexto de la ganadería o la producción de aves de corral, sin embargo, algunas moscas son inevitables. Se generan problemas graves, cuando se producen aves de corral, en zonas suburbanas de grandes ciudades, ya que los residentes, por lo general, no toleran la gran cantidad de moscas que emanan de esas instalaciones (10).

Importancia de la ganadería en México

La actividad ganadera hace referencia a la domesticación de los animales y está enfocada, básicamente a la generación de alimentos para el consumo humano. En México se desarrollan principalmente las ganaderías bovina, porcina, ovina y caprina (11).

Tan solo en México, la ganadería bovina representa una de las principales actividades del sector agropecuario del país y es, tal vez, la actividad productiva más extensiva en el medio rural, principalmente por la producción de alimentos cárnicos y lácticos. Hay más de un millón y medio de unidades de producción y ranchos ganaderos dispersos a lo largo y ancho de todas las regiones del país, trabajando con diferentes métodos y tecnologías (11).

La ganadería es una de las actividades primarias con mayor crecimiento durante la última década, lo que se refleja en un sector pecuario rentable y sustentable que garantiza la producción y abasto de alimentos accesibles, sanos y de calidad (12).

La ganadería utiliza cerca del 53.7% de los 200 millones de hectáreas de tierra que hay en México y contribuye, aproximadamente, con el 40 % del producto interno bruto (PIB) del sector (11).

Todo productor debe desarrollar un plan sanitario para su ganado, que entre otros aspectos debe incluir: higiene de instalaciones, vacunas y control de plagas y otras medidas necesarias que aseguren la salud y bienestar del ganado; así, la salud y bienestar animal dependerá de aspectos tales como: condiciones del animal, del medio en que se encuentra y de la presencia de agentes que producen enfermedades (13).

Pérdidas económicas

Dentro de las limitantes para garantizar una ganadería sustentable, se menciona las plagas y enfermedades de los animales, pues además de los daños directos que infringen, algunas de ellas eventualmente se pueden ser transmitidas al hombre.

Entre las plagas más conocidas de la ganadería se menciona a las M. doméstica y S. calcitrans; ambas, constituyen el 90% de la población de adultos de moscas en las explotaciones ganaderas; además, diferentes especies de garrapatas, piojos y ácaros suelen ser plagas comunes y significativas del ganado (14).

Enfermedades transmitidas por vectores

Salmonelosis

Los microorganismos poseen una marcada especifica de huésped, por ejemplo S. choleraesuis infecta solo a porcinos, S. pullorum y S. gallinarum producen enfermedad principalmente en pollos y gallinas, S. dublin infecta principalmente a bovinos (15).

Por lo general, la enfermedad es más grave en animales estresados, jóvenes o hembras preñadas. Los síntomas pueden incluir diarrea acuosa y fétida, dolor abdominal y fiebre. La deshidratación, el shock y la muerte pueden sobrevenir y son muy comunes en animales jóvenes (15).

Ántrax

Es una enfermedad producida por la bacteria Bacillus anthracis. Los bovinos, ovinos y caprinos son los animales que más riesgo corren de contraer el ántrax. La mayoría de los animales contraen la enfermedad por vía oral, al pastorear en los suelos contaminados con esporas de ántrax (16).

El síntoma más común de la infección en animales es la muerte súbita. Antes de morir, los animales pueden presentar fiebre, temblores musculares y dificultad para respirar. Después de la muerte se pueden reproducir hemorragias por el hocico, nariz y ano. El microorganismo es muy resistente a los desinfectantes comunes y logra sobrevivir durante largos periodos en el ambiente. Así, los carnívoros pueden adquirir el ántrax al ingerir animales infectados (16).

Mastitis

Es una inflamación de la glándula mamaria y sus tejidos secretores. Reduce la producción de leche, alterando su composición, incluso su sabor; además, puede elevar la carga bacteriana normal. Esta enfermedad provoca graves pérdidas económicas a la industria lechera (17).

La principal causa de la enfermedad es de tipo infecciosa, donde las bacterias: Streptococcus agalactiae, S. dysgalactiae, S. uberis, Escherichia coli, Pasteurella sp., Staphylococcus aureus, Clostridium perfringens y micoplasma bovis son los principales agentes infecciosos. La penetración puede ocurrir por multiplicación, movimiento mecánico, propulsión durante el ordeño o por una combinación de factores (17).

Al principio de la infección no se presenta ningún signo clínico de la enfermedad, no hay fiebre ni reacción local y la leche tiene apariencia normal. Luego, aparecen alteraciones más notables; la leche se hace acuosa, azulosa y después grumosa, viscosa y amarillenta y la producción disminuye; al mismo tiempo, van apareciendo lesiones en la glándula, como nódulos en la base de los pezones (18).

Queratoconjuntivitis infecciosa bovina

Enfermedad que afecta al ganado bovino principalmente. Se da por la infección de la bacteria Moraxella bovis, vive en el suelo y en las plantas. Si se descuidan los casos, el animal puede perder el ojo. Aunque no es una enfermedad letal, su impacto económico es considerable, pues ocasiona que los animales dejen de comer durante un periodo variable, lo que origina baja producción láctea o pérdida de peso (18). La transmisión puede ocurrir directamente de animal a animal, a través de secreciones oculares, nasales y vaginales; o de forma indirecta, a través de vómitos o vectores que, como las moscas, son capaces de transportar el germen.

Los síntomas son: lagrimeo, inflamación de parpados, formación de “nube” blanco amarillento de pocos milímetros en la córnea hasta ocupar todo el ojo, el proceso puede demorar hasta una semana en avanzar (14).

Brucelosis bovina

La causan diversas especies de bacterias del genero Brucella y cada uno de ellos tiende a infectar a una especie de animal específica; Por ejemplo, B. abortus en ganado bovino, B. melitensis en ovinos y caprinos y B. suis en porcinos. La enfermedad en los animales se caracteriza por la existencia de abortos o falta de reproducción. Aunque los animales suelen recuperar, y después del primer aborto son capaces de procrear, ellos pueden continuar excretando bacterias (19).

Por lo general, la brucelosis se transmite cuando un animal enfermo aborta o pare y el líquido del parto de ese animal habrá una gran cantidad de bacterias. Pueden sobrevivir varios meses en el medio externo, especialmente en condiciones frías y húmedas; y siguen siendo infecciosas para otros animales que las ingieren (19).

Babesiosis o fiebre por garrapatas

Es una enfermedad del ganado bovino transmitida por las garrapatas y causada por los parásitos Babesia bovis y B. bigemina; también se conoce como piroplasmosis, aguas rojas, fiebre de las garrapatas y fiebre de Texas. Uno de los principales signos observados es la fiebre bovina, que se presenta varios días después de que el bovino fue expuesto a garrapatas infectadas (19).

El animal pierde el apetito, esta decaído y tienen a apartarse de los demás; conforme avanza la enfermedad, se presentan problemas digestivos, deshidratación, debilidad, postración y finalmente la muerte (19).

Tabla 2. Principales plagas que atacan al ganado en México

EspecieGrupo de ganadoDaño y enfermedad transmitida
Musca domesticaVacuno, Caprino, Equino, Porcino y AvícolaSalmonela, ántrax, mastitis, conjuntivitis, cólera, botulismo
Stomoxys calcitransVacuno, Caprino, Equino y PorcinoAnaplasmosis y mastitis
Haematobia irritansVacuno, CaprinoAnaplasmosis
Tabanus columbensisVacuno, Caprino, Equino y PorcinoAnaplasmosis y tripanosomasis
Cochliomyia hominivoraxVacuno, Caprino, Equino, PorcinoIrritación y picazón en la piel
Rhipicephalus microplusVacuno, Caprino, Equino, Porcino, ovinoBabesiosis y Anaplasmosis
Sarcoptes scabieiDemodex phylloidesVacuno, Caprino, Porcino, OvinoSarna o roña

Fuente: (20)

Pérdidas económicas por M. doméstica.

Las moscas no son tan solo una molestia, son portadoras de enfermedades que plantean un serio riesgo sanitario a personas y animales. Globalmente, causan perdidas en la producción ganadera y aviar estimadas en billones de dólares (Figura 4). Las moscas no picadoras provocan una irritación continua al alimentarse de las secreciones de los ojos, nariz y pequeñas heridas de los animales domésticos. Esto les distrae de comer, causando una reducción en el crecimiento y productividad (21).

Musca doméstica (Mosca casera), Stomoxys calcitrans (Mosca del establo) y Haematobia irritans (Mosca del cuerno) son un serio problema zoosanitario en las áreas pecuarias de México. Poblaciones elevadas de moscas causan los siguientes impactos negativos: 1) Provocan estrés y disminución del confort de los animales debido a sus picaduras, lo que afecta negativamente su consumo de alimento y, en consecuencia, causan reducción de la producción de leche y pérdida de peso, B) Contaminación de los productos pecuarios, C) Enfermedades a los animales incrementan en costos de producción (21).

El problema que se asocia más claramente con estos insectos es la miasis, que es la parasitosis de las larvas de dípteros. Puede clasificarse en primaria o específica, secundaria o semi específica y accidental, siendo esta última la producida por la mosca común) y puede afectar el tejido cutáneo, subcutáneo, urogenital, oftálmico, nasofaríngeo e intestinal (23).

No solo al ser humano le produce las molestias, sino que se han reportado casos en que la alta densidad de población de moscas domésticas en granjas avícolas provoca una reducción en la producción de huevos por parte de gallinas ponedoras (24).

Asimismo, cuando las poblaciones de moscas alcanzan proporciones de plaga en zonas próximas a núcleos humanos, representan un serio riesgo sanitario y medio ambiental, no tan solo al productor, sino también a los vecinos y a la comunidad. Sin duda, la presión social y legislativa aumentará en el futuro, llevado a posibles cierres de granjas por parte de las autoridades sanitarias locales (7).

Presencia de M. domestica en ganado vacuno
Figura 4. Presencia de M. domestica en ganado vacuno.

La mosca doméstica es considerada por la Food and Drug Administration (FDA) como un importante factor en la difusión de diversas enfermedades infecciosas transmitidas por los alimentos como el cólera, la shigelosis y la salmonelosis (25).

M. domestica como vector

Según numerosas investigaciones se ha determinado que esta especie puede transmitir organismos causantes de enfermedades tanto al hombre como a los animales, incluyendo protozoos, bacterias, virus, ricketsias y lombrices parásitas. Además, estudios epidemiológicos y entomológicos han demostrado que esta especie puede tener algún papel en la transmisión de agentes infecciosos causantes de diarreas, en particular shigellosis o disentería (21).

La transmisión se produce cuando la mosca se pone en contacto ya sea con el ser humano o con alimentos (Malik et al., 2007) a través de su aparato bucal, de su cuerpo, pelos, de la parte pegajosa de las patas y por el tracto intestinal (25).

M. domestica regurgitando
Figura 5. M. domestica regurgitando.

Las moscas son transporte mecánico de más de 100 enfermedades intestinales en humanos y en animales (Forster et al., 2007; Malik et al., 2007). M. domestica participa en la diseminación de patógenos entéricos tales como Escherichia coli, Shigella spp., Salmonella spp., Helicobacter spp., V. cholerae non-O1. Además, el paso de microorganismos a través del tracto alimentario de esta especie de mosca, puede proporcionar una oportunidad para la multiplicación de patógenos entéricos. (26).

Shigelosis

En la actualidad, las enfermedades diarreicas provocadas por enterobacterias del género Shigella son responsables de la gran morbilidad y mortalidad que existe en el mundo, generando un impacto en la salud pública. Entre los factores que incrementan estas enfermedades son la ausencia de un abastecimiento adecuado de agua; por lo tanto, a esto se añade un bajo nivel de higiene, sanidad y contaminación de comida, además se agrega el papel que cumple un grupo de seres vivos muy distintos entre si, pero conocidos como vectores de enfermedades, entre ellos la M. domestica (3).

La ruta fecal-oral es la forma principal de transmisión a través de la ingestión de alimentos o agua contaminada, siendo los niños de 1 a 4 años de edad los más afectados. Los síntomas se presentan en forma abrupta después de 2 a 4 días de incubación con presencia de fiebre elevada, toxicidad, anorexia, náusea, vómitos, calambres abdominales y diarrea. Inicialmente la diarrea implica la aparición de deposiciones líquidas abundantes (afectación de intestino delgado), seguido de deposiciones mucosanguinolentas frecuentes de pequeño volumen, asociada a pujo y tenesmo (compromiso de intestino grueso). Más del 50% de casos es posible que no progresen a una disentería (27).

Si bien el rotavirus es la causa más frecuente de diarrea en niños, las diarreas disentéricas producidas por shigella pueden ser causa de un 15% de muertes, por lo cual su tratamiento antimicrobiano es importante, para acortar el periodo de enfermedad y el tiempo de eliminación del patógeno. Pero se debe asegurar un tratamiento de bajo costo y con buena adherencia (28).

Escherichia coli

Las enfermedades gastrointestinales, así como las infecciones entéricas son de las enfermedades más comunes del humano. La Organización Mundial de la Salud (WHO, por sus siglas en inglés) ha estimado que alrededor de dos millones de niños mueren anualmente de enfermedades diarreicas en países en vías de desarrollo y producen además la muerte de un menor cada 15 segundos alrededor del mundo (29).

Hasta hoy, se han podido identificar por lo menos seis categorías de E. coli que provocan diarreas en el humano, E. coli enterotoxigénica (ETEC), enteroinvasiva (EIEC), enterohemorrágica (EHEC), enteroagregativa (EAEC), adherentedifusa (DAEC) y enteropatogena (EPEC). Cada una de ellas tiene codificado a nivel cromosomal y plasmídico diferentes grupos de genes que participan directamente en la virulencia (30).

El cólera

El cólera es una enfermedad diarreica causada por la infección del intestino por la bacteria Vibrio cholerae (OMS, 2004), un bacilo que se encuentra en ambientes acuáticos. En la actualidad se conocen alrededor de 200 grupos de V. cholerae sobre la base de la composición del antígeno O de lipopolisacárido (30).

La bacteria causa enfermedad clínica por la acción de una enterotoxina que promueve la secreción de agua y electrolitos hacia la luz del intestino delgado (Carvajal, 2010); la enfermedad alcanza su máxima gravedad en 24 horas, pudiendo llegar a perderse hasta 1 litro de líquido por hora (Farreras, 1998). La pérdida de grandes cantidades de líquido y sales puede causar una deshidratación grave y provocar la muerte. La letalidad en los casos no tratados oscila entre 30 y 50%, mientras que en los tratados adecuadamente con rehidratación es menor de 1% (32).

La detección de cólera en México (Figura 6) representa la primera transmisión local registrada en México desde la epidemia 1991- 2001. El perfil genético de las cepas aisladas en los casos actuales en México presenta una alta similitud (>95 %) con la cepa que está circulando actualmente en tres países del Caribe (Haití, República Dominicana y Cuba), y es diferente de la cepa que había estado circulando en México hace más de una década (33).

Zonas afectadas por cólera en el año 2013
Figura 6. Zonas afectadas por cólera en el año 2013.

Alternativas actuales para el control de M. doméstica

El control de la M. doméstica está orientado a reducir las poblaciones de adultos y larvas, si bien estas medidas son específicas también sirven para controlar otras plagas siendo una regla fundamental la higiene, a través de un manejo adecuado de desperdicios y alimentos. En lugares donde prevalece la basura, excrementos de animales, residuos de cosecha y alimentos en descomposición es inevitable el uso de insecticidas, los cuales deberán aplicarse en los focos de incubación y desarrollo de los huevos, en las áreas donde la mosca está presente y en los alrededores (34).

Mecánico/Cultural

El control cultural de las moscas consiste básicamente en manipular, en la medida de lo posible, los factores abióticos (condiciones ambientales tales como temperatura, humedad del medio de cría y humedad relativa). En esencia esto significa una gestión apropiada del estiércol, piensos e instalaciones (35).

En el sistema de gestión del estiércol ocurre 2 extremos: eliminación frecuente del estiércol y acumulación prolongada del mismo. Cuando el estiércol es retirado completamente de forma frecuente y regular, no hay un sustrato para la cría de mosca en las instalaciones animales. Alternativamente, si el estiércol se deja acumular y es regularmente pisoteado y compactado, el sustrato será inadecuado para la cría de moscas (21).

Existen métodos mecánicos para controlar la población de moscas. Estos consisten en metodologías tendientes a impedir que las moscas ingresen a un determinado recinto o bien una vez que hayan ingresado, queden atrapadas o se eliminen por algún dispositivo adecuado. Dentro de esta técnica se encuentran la utilización de mallas mosquiteras ycortinas. También existen trampas viscosas y trampas de luz ultravioleta ubicadas alrededor de viviendas y negocios que reducen las poblaciones de moscas domésticas. Se cuelgan tiras de resina (papel atrapamoscas) en áreas infectadas en las que no existe o hay poca corriente de aire. Estos métodos se utilizan para matar, repeler o atrapar en vuelo a las moscas (24)

Biológico

Los métodos de control biológico consisten en emprender acciones que potencian y preservan las poblaciones de depredadores y parasitoides que aparecen de forma natural, Los principales depredadores de las moscas en las instalaciones de producción animal intensiva son: escarabajos depredadores de las familias Staphylinidae e Histerdae pueden ser abundantes en el estiércol. Los más comunes suelen ser del genero Histerido. Se trata de pequeños escarabajos negros cuyos adultos y larvas se alimentan de los huevos y las larvas de moscas. Los adultos de Carcinops pumilio pueden consumir 13-14 huevos de mosca doméstica al día, mientras que las larvas de dichos escarabajos son capaces de consumir 2-3 huevos al día. Los ácaros depredadores de huevos y larvas de primer instar de las moscas son principalmente de las familias: Macrochelidae, Uropodidae y Parasitidae (35)

Los parásitos de moscas comúnmente asociados a los sistemas de producción animal intensiva ganadera son pequeñas avispas (Hymenoptera), esencialmente de los géneros Muscidifurax, Spalangia y Pachycrepodeus, los 3 de la familia Pteromalidae. Estos parasitoides suelen depositar un huevo en la pupa de la mosca tras haber perforado la envoltura pupal con el ovopositor (35)

Natural

Debido a los problemas expuestos, los investigadores continúan la búsqueda de nuevos métodos para el control de la mosca. En consecuencia, se estudian distintas alternativas entre ellas los insecticidas botánicos, los cuales se basan en compuestos naturales sintetizados por las plantas. Mediante el uso de insecticidas naturales se dispondría de insecticidas selectivos, eficaces y amigables con el medio ambiente. Varios informes han demostrado la eficacia de los compuestos naturales sobre los insectos, permitiendo el control de plagas, utilizando distintas sustancias, incluidos los aceites esenciales (37).

Se ha estudiado la acción de aceites esenciales sobre muchos insectos, como los mosquitos Anopheles stephensi, Culex quinquefasciatus y Aedes aegypti (38), la isoca Spodoptera litura (39), la cucaracha Blattella germanica (40), las termitas Reticulitermes speratus (41) y Coptotermes formosanus (43), y los piojos Pediculus humanus capitis (44).

En particular un estudio realizado en Tailandia en el 2015, demostró las propiedades disuasivas de S. aromaticum, C. odorata y C. nardus sobre la decisión de oviposición de la M. doméstica, exhibiendo las propiedades repelentes y larvicidas de los aceites esenciales de estas plantas (45).

(46) han evaluado la repelencia de los aceites esenciales de plantas aromáticas que crecen en Argentina, contra Aedes aegypti encontrando que la mayoría de esos AEs eran efectivos. En ese estudio se vio que los aceites esenciales de Baccharis spartioides, que contiene alcanfor (50%), Rosmarinus officinalis, que contiene alcanfor (34%) y Aloysia citriodora, que contiene limoneno (20%), fueron los más prometedores como repelentes. Estos resultados sugieren que el alcanfor y limoneno, que son los componentes principales de esos AEs, son los responsables del efecto repelente. También es de rescatar la eficacia del aceite esencial de Minthostachys verticillata (ex mollis) que contiene pulegona (51.2%), mentona (30.7%) y limoneno (10.1%), con resultados que indican buena repelencia contra el Aedes aegypti incluso en las concentraciones más bajas probadas.

Por otro lado, (44) publicaron un bioensayo de contacto con Pediculus humanus capitis, demostrando que la actividad pediculicida fue más acentuada con aceite esencial de hojas de eucalipto (Eucalyptus globulus) que utilizando piretro o fenotrina (piretroide sintético) y el 1,8-cineol, componente principal de dicho aceite esencial, él aceite fue 2,2 y 2,3 veces más tóxico a piojos que fenotrina y piretro, respectivamente. Investigaciones realizadas en la mosca blanca de la fruta (Bemisia argentifolii) con el aceite esencial extraído del Vanillosmopsis pohlii, árbol del noreste de Brasil, concluyeron que posee marcados efectos insecticidas debido a su contenido en α-bisabolol (47).

Químico

En el mercado existen insecticidas de gran efectividad para el control de estos vectores; sin embargo, es necesario tener en cuenta que la mosca domestica posee una gran capacidad para desarrollar resistencia, razón por la cual el control debe basarse en la implementación de estrategias combinadas que involucren medidas de control (21).

El mecanismo de acción de un insecticida está determinado por la ruta metabólica en la que interfiere. Los insecticidas pueden actuar como tóxicos físicos (aceites minerales), tóxicos respiratorios, neurotóxicos (carbamatos, fosforados, piretroides), tóxicos protoplásmicos, reguladores del crecimiento de los insectos (reguladores de la hormona juvenil y de la muda), inhibidores de la síntesis de quitina, reguladores del comportamiento, inhibidores de la fosforilación oxidativa, entre otras (48).

En la elección de productos químicos, se debe considerar la eficiencia, tanto en términos de duración como de rapidez de acción, facilidad de uso, prevención de resistencias y efectividad de costo. Los métodos para el uso de insecticidas varían según se trate de adulticidas (cebos, fumigado y pintado de superficies) o larvicidas (fumigando lugares de cría y uso de aditivos alimentarios) (9).

Tabla 3. Insecticidas contra M. doméstica, autorizados por SENASA (49) y Organización Mundial de la Salud (50).

GrupoNombreDL50(mg/kg)Oral en rataAutorizado por SENASAAutorizado por OMS
PiretroidesAletrina685NoSi, clase II
Cipermetrina250SiSi, clase II
Deltametrina135SiSi, clase II
Permetrina500SiSi, clase II
Cifenotrina318NoSi, clase II
Tetrametrina5000NoSi, clase II
OrganofosforadosClorpirifos135SiSi, clase II
Diclorvos56NoSi, clase 1b
Dimetoato150SiSi, clase II
Azametifos1010NoSi, clase II
Fenitrotion503SiSi, clase II
NicotinoidesImidacloprid450SiSi, clase II
OtrosTiametoxam>310SiNo
Ciromazin3300NoSi, clase III

Los productos químicos utilizados para combatir a la mosca doméstica (Tabla 3) se encuentran en el mercado en diversas presentaciones (polvos, granulados, etc.) pueden ser bastante eficaces. La mayoría emplean (organofosforados, piretroides, neonicotinoides) (35).

Sus principales desventajas actúan sobre otros insectos benéficos, contaminan, en caso de uso permanente, pueden llevar a la aparición de poblaciones de M. domestica resistentes.

Resistencia a insecticidas

Se denomina resistencia, a poblaciones de insectos que escapan al efecto de un insecticida químico, sin embargo, la definición que ha sido adaptada y redefinida con el paso del tiempo. Un panel de expertos de la Organización Mundial de la Salud define resistencia como “el desarrollo de una habilidad en una cepa de insectos para tolerar dosis de sustancias tóxicas que matarían a la mayoría de los individuos en una población normal de la misma especie” (51).

Los insectos sometidos a reiteradas aplicaciones de insecticidas, desarrollan resistencia a estos compuestos. Se define como resistencia a insecticidas a una habilidad complementaria y hereditaria propia de un individuo o de un conjunto de ellos, que los capacita fisiológica y etológicamente para bloquear la acción tóxica de un insecticida, por medio de mecanismos metabólicos y no metabólicos, y, en consecuencia, sobrevivir a la exposición, que para otros individuos de la especie sería letal (52).

El problema de resistencia comenzó a difundirse a partir de 1940, tiempo en el cual los plaguicidas fueron utilizados en forma masiva por los agricultores de Estados Unidos. Las primeras referencias aportadas sobre la resistencia a los plaguicidas se detectaron en 1914 en EE.UU. El orden con el mayor número de casos de especies resistentes es la orden díptera, con el 33.8% del total de insectos. La mayoría de las especies resistentes en este orden son vectores de enfermedades en humanos y animales. El intenso uso de insecticidas para controlar a estos insectos ha resultado en una alta selección de especies resistentes (51).

La M. doméstica es uno de los insectos más evolucionados, con una reproducción rápida y eficiente. El adulto es omnívoro y sumamente adaptable y parece ser el insecto con la mayor capacidad para desarrollar resistencia a los insecticidas a través de la más amplia área geográfica (9).

La investigación de nuevos plaguicidas busca descubrir productos potentes y con acción rápida, viéndose estas cualidades reflejadas en sus valores de DL50, criterio usual para evaluar la toxicidad de un producto. Está confirmado que, en la naturaleza, las sustancias que utilizan las plantas para su defensa, suelen estar presentes sólo en concentraciones sub letales (39).

Insecticidas de origen vegetal

La revalorización de las plantas como fuente de sustancias con propiedades insecticidas se viene difundiendo desde los últimos 35 años y en algunos países de América Latina como Brasil, México, Ecuador y Chile, se han desarrollado líneas de investigación que buscan en las plantas, compuestos químicos con menor impacto ambiental y potencial para el control de plagas agrícolas (53).

Numerosos investigadores han documentado la bioactividad de extractos vegetales y aceites esenciales frente a diferentes insectos plaga (54). Para que un insecticida natural sea comercialmente viable debe cumplir, además con una serie de requisitos tales como selectividad, baja toxicidad para los enemigos naturales y mamíferos, biodegradabilidad y baja fitotoxicidad (55). De acuerdo a lo establecido por la Agencia de Cooperación Técnica Alemana (GTZ) citado por (56) menciona que la concentración máxima es de 5000 ppm recomendada para que un producto sea considerado como efectivo dentro del parámetro del control biológico para el control de diversas plagas.

Los compuestos vegetales, de una gran versatilidad estructural, presentan propiedades muy diversas, pero su rol fisiológico en la planta no siempre es conocido. Los organismos vegetales sintetizan dos categorías de metabolitos: primarios y secundarios (57). (56) menciona por parte de la Agencia de Cooperación Técnica Alemana (GTZ), que la concentración máxima es de 5000 ppm recomendada en condiciones de laboratorio.

Metabolitos primarios

Tales como (carbohidratos, proteínas, lípidos, y ácidos nucleicos), son indispensables para el desarrollo y multiplicación de las plantas. Las rutas metabólicas primarias son comunes a todas las plantas, a diferencia de las secundarias, que varían considerablemente entre distintas especies, reflejando su historia evolutiva y relaciones taxonómicas. La característica de los metabolitos secundarios de ser específicos de un género o de una especie permite su clasificación a través de la taxonomía química (58).

Metabolitos secundarios

Son sustancias bioactivas como terpenos, terpenoides, esteroides, alcaloides y compuestos sulfurados, entre otros. Algunos cumplen roles fundamentales en el metabolismo primario, tal es el caso de la clorofila y los reguladores del crecimiento (auxinas, giberelinas, ácido abscísico), mientras para otros compuestos aún no se ha determinado su función en el metabolismo de la planta. Ciertos autores sugieren que son el resultado del proceso evolutivo vegetal, que confiere mayor aptitud de supervivencia a las especies vegetales que los presentan (59).

Las características químico-estructurales de los metabolitos secundarios dan lugar a diferentes mecanismos de acción, mucho de los cuales les otorgan potencial como insecticidas. Pueden ser además usados como base para el diseño molecular de insecticidas semi-sintéticos, con persistencia y toxicidad sobre plagas específicas, disminuyendo el riesgo de toxicidad respecto de los plaguicidas sintéticos y por ende aumentando la seguridad alimentaria (60)

Estos compuestos están presentes en todas las especies en concentraciones muy bajas, de allí su definición de secundario. La presencia de metabolitos secundarios está en muchos casos asociada a la protección de los tejidos vegetales de la acción de organismos fitófagos (insectos, ácaros y nematodos entre otros), hongos, bacterias y virus, pudiendo además afectar a otros organismos. Mientras los metabolitos primarios son fundamentales en la adquisición de biomasa y función reproductiva, los secundarios están en general involucrados en las interacciones planta-herbívoro, incluyendo a los productos naturales que actúan como defensas químicas (58).

Eucalyptus globulus

El género Eucalyptus (familia Myrtaceae) es nativo de Australia y comprende alrededor de 900 especies. El eucalipto es uno de los géneros de plantación más importantes del mundo representando el 8% de todos los bosques plantados (61). En todo el mundo las especies de eucaliptos han sido cosechados y comercializados para el aceite, la goma, la pulpa, la madera y los medicamentos (62).

Descripción taxonómica

Es un árbol de follaje persistente, de gran porte, de 30 a 55 m de altura, aunque en su hábitat original puede alcanzar los 90 m. Se caracteriza por el tronco color ceniciento, con corteza lisa que se desprende fácilmente en láminas en los ejemplares adultos. La copa es piramidal, alta, los tallos jóvenes son tetrágonos, blanquecinos pubescentes. Las hojas son enteras, perennes y coriáceas, las juveniles son opuestas, sésiles, de base cordada, de color gris-azulado, de 8-15 cm de longitud y 4-8 cm de ancho, mientras que las adultas son alternas, pecioladas, con la base cuneada, linearlanceoladas, de 15-25 cm de longitud, con el ápice acuminado, de color verde oscuro, con la nerviación marcada. Las flores son axilares, solitarias o en grupos de 2 a 3, de hasta 3 cm de diámetro, con numerosos estambres de color blanco. El fruto es una cápsula campaniforme de color glauco y cubierta de un polvo blanquecino, de 1.4-2.4 cm de diámetro. La floración es en septiembre-octubre. La multiplicación es por semillas (63).

Actividad biológica

El aceite esencial de Eucalyptus puede ser utilizado como insecticida y repelente. De hecho, es conocido desde hace cientos de años por su acción antibacteriana, antiséptica y antifúngica (64). Estas propiedades son bien conocidas debido a componentes como 1,8-cineol, citronelal, citronelol, acetato de citronelilo, ρ-cymeno, eucamalol, limoneno, linalol, α-pineno, γ-terpineno, alocimeno y aromadendreno (65).

El aceite esencial de E. globulus ha sido usado como repelente de garrapatas, ácaros y nematodos (66). (68) comprobaron que es tóxico para larvas de A. aegypti. Tanto el aceite como su mayor componente el 1,8-cineol, mostraron toxicidad sobre el “piojo de la cabeza” Pediculus humanus capitus Haeckel (Pediculicidae) (68).

Schinus molle

Schinus molle L. (Fam. Anacardiaceae), el llamado árbol pimienta de California, es un árbol silvestre de hoja perenne de hasta 6 m de altura y nativo del trópico americano. La planta también se cultiva como un árbol de jardín ornamental en muchas partes más cálidas del mundo (69).

Descripción taxonómica

El género Schinus pertenece a la familia Anacardiaceae y abarca aproximadamente 30 especies, la mayoría de ellas son nativas del sur de América (70). Debido a sus caracteres ornamentales, numerosas especies, principalmente S. molle, se han introducido en los países europeos y otras partes del mundo (71). Árbol de 10-12 m de altura de ancha copa y ramaje colgante, muy ornamental. Tronco corto, grueso, muy fisurado, con la corteza que se desprende en placas. La corteza exuda resinas muy aromáticas. Hojas paripinnadas, de 25-30 cm de longitud dispuestas en ramillas colgantes en zig-zag. Tienen de 14 a 30 folíolos de forma linear-lanceolada y borde algo dentado, sobre todo los jóvenes, casi sin pecíolo. Inflorescencias muy ramificadas, largas y colgantes, con flores pequeñas de color blanco verdoso. Florece de abril a julio. Frutos drupáceos, globosos, de color rojo, que permanecen en el árbol bastante tiempo (69).

Actividad biológica

Los extractos de hexano de hojas y frutos de S. molle fueron probados para propiedades repelentes e insecticidas frente a ninfas de primer estadio y huevos de Triatoma infestans, el vector de la enfermedad de Chagas (72). Recientemente, se informó que un extracto hexánico de hojas y frutos podría ser repelente e insecticida para el vector de la enfermedad de Chagas T. infestans (72).

Rosmarinus officinalis

El romero pertenece a la familia Lamiaceae (Labiatae Labiadas), es una planta arbustiva con tallos prismáticos, las hojas son estrechas, agudas y pequeñas, tienen forma de espigas de color verde brillante con márgenes revolutos y tallos leñosos y ramificados (74). En México crece y es utilizado como planta medicinal en los estados de Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, México, Morelos, Oaxaca, Puebla, Sonora, Tlaxcala, y Veracruz (74).

Descripción taxonómica

Dentro del género Rosmarinus la especie Rosmarinus officinalis L. es un arbusto de hasta 2 metros de altura, generalmente erguido, aunque en ocasiones achaparrado y cuya vida media oscila entre 5 y 15 años. Su floración puede varias, pues mientras que algunos autores afirman que las flores pueden estar presentes en la planta todo el año (75).

En cuanto a las hojas, son simples y de un tamaño menor o igual a 4-6 mm por rama; el borde de las hojas se caracteriza por ser agudo y entero, oscilando entre linear y lanceolado, con márgenes revolutos, sentados y algo afilados. En cuanto a la superficie foliar, el haza de las hojas es glabro mientras que su envés es con frecuencia lanoso, sobre todo en las jóvenes (76).

Así mismo, la inflorescencia es laxa y se encuentra situada en verticilastros axilares cortos con ejes lanosos y está formada por grupos de 5-15 flores con brácteas elípticas pequeñas comprendidas entre 2,5-3,5 mm (76).

Actividad biológica

La toxicidad fumigante de su aceite esencial es altamente efectiva contra T. castaneum (77) y A. obtectus (78), debido a la presencia de 1,8-cineol y alcanfor (79).

(80) realizaron un estudio, en el cual utilizaron aceite de R. officinalis para evaluar la actividad larvicida contra individuos de cuarto estadio de Pseudaletia unipuncta y Trichoplusia ni. Los compuestos de la planta, se determinó la actividad larvicida de los compuestos de la planta siendo el Camphor, mejor ya que obtuvo una DL50= 189.4 µg en larva, el d-limoneno obtuvo una DL50 = 194.6 µg en larva, el p-cimeno obtuvo una DL50= 216.5 µg en larva de P. unipuncta. En las larvas de T. ni, el α-terpineol fue el compuesto más tóxico DL50 = 128,5 μg en larva, seguido de p-cimeno con DL50= 165,7 μg en larva y por último β-pineno DL50 170,8 μg en larva.

Thymus vulgaris

El tomillo (Thymus vulgaris L.) es una especie perteneciente a la familia Lamiaceae, arbusto enano perenne, cuya parte útil son las hojas y tallos (81). Crece en climas templados, templado-cálidos y de montaña. Resiste bien las heladas y sequías, pero no el encharcamiento ni el exceso de humedad ambiental, aunque se adapta bien a los suelos ricos en aluvión y calcáreos (cal), se adapta a los arcillosos, ligeros y silíceos (82).

Descripción taxonómica

El tomillo es una planta aromática vivaz, leñosa, polimorfa, de 10 a 45 cm de altura, con numerosas ramas leñosas, erectas, compactas, parduzcas o blanco-aterciopeladas. Las hojas de 3-8 mm, son lineares, oblongas, sentadas o brevemente pediceladas, opuestas, tomentosas, sin cilios, con el peciolo o sus márgenes revueltos hacia abajo y blanquecinas por su envés. Las flores son axilares, bilabiadas y están agrupadas en la extremidad de las ramas, formando una especie de capitulo terminal, a veces con inflorescencia interrumpida. Las brácteas son verde-grisáceas, el cáliz, algo giboso, con pelos duros, con tres sépalos en el labio superior, cortos, casi iguales y dos en el inferior, muy agudos, más largos, con pelos en el borde y de color rojizo. La corola, un poco más larga que el cáliz, con el labio superior erguido y el inferior trilobulado y de color blanquecino o rosado. Los cuatro estambres sobresalen de la corola y el fruto es un tetraquenio, lampiño, de color marrón (83).

Actividad biológica

(84) realizaron un estudio sobre la actividad larvicida con aceite esencial de T. vulgaris en larvas de cuarto estadio de Culex pipiens, se determinaron los compuestos de la planta, en donde el compuesto linalool obtuvo una mayor actividad larvicida en Cx pipens, con una CL50= 72.04 ppm a 24 horas, una CL50= 68.61 ppm a 48 horas y una CL50= 62.12 ppm en 72 horas.

Lavándula sp.

La lavanda (Lavandula angustifolia Miller), anteriormente conocida como L. officinalis Chaix ex. Vill., L. spica L., L. vera D.C., lavanda verdadera, fina o lavanda inglesa, es un arbusto perenne nativo del sur de Europa y la zona mediterránea, donde se cultiva ampliamente (85). Su período de floración es de junio a julio y nace espontáneamente en altitudes de 800 a 1500 m. El arbusto tiene hojas lineales, estrechas de verde pálido o ligeramente argénteas con llamativas flores de color azul-violeta (86).

Descripción taxonómica

Es un arbusto aromático compuesto por tallos leñosos de hasta 50 cm de altura, de ramas erectas. Las hojas (de 20 a 50 mm de largo y de 1 a 3 mm de ancho) son lineales, simples, opuestas, enteras y lanceoladas de color verde grisáceo con margen resoluto, provistas de densa pilosidad grisácea. El pedúnculo floral alcanza una longitud de 10 a 30 cm y normalmente no está ramificado. Las flores, de color azul-violáceo, se agrupan en una inflorescencia, con brácteas florales anchamente ovales y puntiagudas. La corola es bilabiada, con el labio superior recto, erguido, formado por dos lóbulos. El labio inferior es trilobado. Poseen cuatro estambres, didínamos y el ovario dividido en cuatro partes. La época de floración se da en verano y cuando las flores están abiertas son colectadas entre los meses de julio y agosto (87).

Actividad biológica

(88) realizaron una investigación donde se utilizó Lavándula angustifolia para actividad biocida contra Acyrthosiphon pisum. El aceite se caractirizó, revelando que el linalool fue el componente más abundante (38.57%), seguido de acetato de linalilo (29.95%), 1,8-cineol (13.66%), alcanfor (13.13%), β-pineno (3.14%) y terpineno-4-ol (1.54%), donde se obtuvieron valores en la CL50= 11.2 µl/l CL90= 15µl/l a las 72 h de su aplicación.

Poliomintha longiflora

Orégano (oros, montaña y ganos, ornamenta) es el nombre común que se da a más de 60 especies de plantas de aroma y sabor característicos utilizadas principalmente como especias en diversas partes del mundo. La mayoría de ellas pertenece a las familias Lamiaceae y Verbenaceae de las cuales las más importantes son las del orégano europeo (Origanum sp.) y del orégano mexicano (Lippia sp.) (89). Las especies de mayor importancia económica son: Origanum vulgare L. ssp. viride (Boiss) Hayak (orégano griego), Origanun onites L. (orégano turco), Thymus capitatus (L.) Hoffmanns y Link, Coridothymus capitatus (L.) Rchb. (orégano español, perteneciente a la familia Lamiaceae) y Lippia graveolens H. B. K. (orégano mexicano, de la familia Verbenaceae) (90). Es importante mencionar que existe una gran diferencia entre el orégano europeo (Origanum sp.) y el orégano mexicano (Lippia sp.) (89).

Descripción taxonómica

Taxonómicamente tiene representantes en cuatro familias: Asteraceae, Fabaceae, Lamiaceae y Verbenaceae, siendo las dos últimas las más reconocidas (89). Existe controversia en el número de géneros y especies que se han reconocido bajo este nombre, siendo registradas hasta el momento de 24 a 61 especies, distribuidas en 16 a 27 géneros (91).

Actividad biológica

(92) realizaron un estudio donde se utilizó Origanum vulgare para la actividad larvicida de Anopheles stephensi, Anopheles subpictus, Culex quinquefasciatus y Culex tritaeniorhynchus, donde se hice una cromatografía para determinar los compuestos de la planta, los cuales inicialmente, se aplicó un método de cromatográfico para identifica a los compuestos de la planta, los cuales correspondieron a 17 compuestos, donde los mayores compuestos fueron el carvacrol obtuvo (38.30%), terpinen-4-ol (28.70%). El aceite de O. vulgare tuvo una CL50=67.00 µg/ml en A. stephensi, CL50=74.14 µg/ml en A. subpictus, CL50= 80.35 µg/ml en C. quinquefasciatus y CL50=84.93µg/ml en C. tritaerniorhynchus.

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Información extraída de la publicación de OPS- Guía práctica para el Control de la fiebre amarilla

Información sobre la fiebre amarilla

¿Qué es?

La fiebre amarilla es una enfermedad hemorrágica vírica transmitida por los mosquitos que es endémica en las zonas tropicales de África y América del Sur. El vector del virus de la fiebre amarilla en el ciclo de transmisión urbana de una persona a otra es Aedes aegypti, mientras que en el ciclo selvático de transmisión de un mono a otro y accidentalmente de un mono a una persona intervienen distintas especies de mosquitos.

No todos los mosquitos contagian la fiebre amarilla, sólo aquellos que previamente han picado a un individuo enfermo. Se llama fiebre amarilla, porque a muchos de los que se enferman se les pone la piel de ese color.

Alrededor del 90% de los casos anuales de fiebre amarilla, estimados en 200 000, se producen en África, donde los brotes son frecuentes y la transmisión es tanto de ciclo urbano como selvático. En América del Sur predomina la fiebre amarilla selvática, como el que está sucediendo en Brasil en este momento.

¿Cómo se transmite?

En el ciclo natural selvático la trasmisión se da entre los monos y los mosquitos y entre mosquitos infectados y humanos.

En el ciclo de transmisión urbano, inicia si una persona infectada viaja a una ciudad donde está presente el mosquito Aedes aegypti comienza el ciclo de transmisión. O sea, la persona que ha adquirido la infección en la selva se desplaza durante la fase en que el virus circula en su sangre (viremia) hacia centros urbanos con elevada densidad de Ae. aegypti, y ahí es picada por este vector que, a su vez, transmite el virus a otra persona susceptible, estableciéndose de esta forma la cadena de transmisión de la enfermedad en el medio urbano.

La gran diseminación y alta densidad de Ae. aegypti, unida al mayor desplazamiento de personas hacia diferentes zonas de la Región, son factores de riesgo de reintroducción de la fiebre amarilla en las zonas urbanas de las Américas. La prevención de la fiebre amarilla selvática solamente es posible por medio de la vacunación.

¿Cuáles son los síntomas?

Los síntomas iniciales pueden ser similares a los de una gripe e incluir fiebre, dolor de cabeza, vómito y dolores musculares. A medida que la enfermedad progresa, sangran las encías y la orina también contiene sangre. El paciente puede también sufrir ictericia (coloración amarilla de la piel).

¿Cuál es el tratamiento?

No hay un tratamiento específico para la enfermedad. Solamente se tratan los síntomas. Por eso es importante que concurra a un Centro de Salud ante la sospecha. Allí le serán indicadas las medidas adecuadas a cada caso. No se automedique, porque los antifebriles de uso habitual pueden ser extremadamente perjudiciales.

¿Cómo puede prevenirse?

Quienes vivan en una zona de riesgo deben estar vacunados. La vacuna contra la fiebre amarilla es segura y efectiva. Para personas mayores de 60 años debe evaluarse la necesidad real según exposición a área de riesgo. La protección de la vacuna comienza 10 días después de la aplicación.

En nuestro país, el Ministerio de Salud aconseja aplicarse la vacuna por lo menos 10 días antes del viaje, en especial si el itinerario incluye visitar áreas naturales. Quienes ya la hayan recibido, no deberán volver a aplicársela. Una sola dosis de la vacuna aprobada por la OMS protege de por vida.

Es importante evitar las picaduras de mosquito utilizando repelentes, ropas claras y de mangas largas y pantalones largos. 

Evitar permanecer en espacios abiertos durante las horas donde hay más mosquitos: desde el atardecer hasta entrada la noche.

Usar repelente en abundancia y renovar la aplicación según el tipo y concentración del mismo utilizado, especialmente si se estuvo en contacto con agua o si se transpiró en abundancia.

Evitar la reproducción de los mosquitos, vaciando todos los envases que acumulan agua.

Los monos también se enferman de fiebre amarilla, y a veces son los primeros en enfermarse. Por eso si vemos monos muertos o enfermos, debemos informar al Centro de Salud.

Características epidemilógicas de la fiebre amarilla

Monitoreo 

El Ministerio de Salud, a través de su División Epidemiología, lleva a cabo un monitoreo periódico de la evolución de casos de Fiebre Amarilla en Brasil. A partir de los boletines epidemiológicos remitidos por el Ministerio de Salud de Brasil y de la Organización Panamericana de la Salud, se actualiza el mapa de riesgo conteniendo las zonas donde la vacunación es recomendada.

La recomendación actual del Ministerio es que las personas que viajen a Brasil consulten con antelación si requieren vacunarse contra la Fiebre Amarilla.

Más información: 

OPS | Fiebre amarilla

OMS | Fiebre amarilla 

OMS | Documento de posición sobre la vacuna contra la fiebre amarilla

http://www.paho.org/uru/index.php?option=com_content&view=article&id=1246:informacion-sobre-fiebre-amarilla&Itemid=340. 

Arcos Navarro Rossio, Estrada González A., Robledo Sánchez K. y Velásquez  Luevano G.
Facultad de Ciencias Biológicas, UANL., San Nicolás de los Garza, N. L.

Entre todos los insectos, el más común es la cucaracha. Los fósiles encontrados son evidencia de que las cucarachas han existido por más de 300 millones de años. Las cucarachas son consideradas como un grupo sinantropico debido a la estrecha relación existente con el hombre, la cual data desde que este último habitaba las cavernas. Debido a que las cucarachas se adaptan fácilmente al medio ambiente, se han ajustado exitosamente a vivir con los humanos. Existen cerca de 3,500 especies de cucarachas alrededor del mundo y, de estas, 55 especies se encuentran en los Estados Unidos. Solo cuatro especies son plagas comunes en las estructuras de Pennsylvania. Estas son la cucaracha Alemana, de Banda Marrón, Oriental y Americana.

Anatomía externa de cucaracha B. germánica
Fig. 1 Anatomía externa de cucaracha B. germánica (3)

Una quinta especie, la cucaracha de madera de Pennsylvania, es, en ocasiones, una plaga molestosa en ciertos lugares Presentan una gran variedad de formas, tamaños, colores y hábitat en los que subsisten, siendo solo unas cuantas las que representan importancia en salud pública; en la actualidad se conocen alrededor de 45 patógenos que pueden transmitir de manera mecánica, hallando principalmente bacterias, helmintos y virus. Las cucarachas, presentan por lo general forma aplanadas dorsoventralmente y con tegumento liso, variando en color, desde un color café castaño hasta el negro en las especies que invaden las casas. Las antenas que presentan son filiformes y multiarticuladas. Las partes bucales son del tipo mordedor-masticador y el número de alas en general, es de dos pares, aunque en algunas especies se presentan de tipo vestigial; el par de alas externo es angosto, grueso y coriáceo, mientras que el primer par es de tipo membranoso y se pliega como abanico. (1)

Diferenciación de Blatella germánica macho y hembra
Fig. 2 Diferenciación de Blatella germánica macho y hembra (8).

UBICACIÓN TAXONÓMICA:

Las cucarachas son insectos que pertenecen al grupo Dictyoptera. (3) De acuerdo a la clasificación de ubicación es la siguiente:

Ø  Clase: Insecta

Ø  Orden: Dictyoptera

Ø  Suborden: Blattaria

Ø  Superfamilia: Blaberoidea

Ø  Familia: Blattellidae

Ø  Género: Blattella

Ø  Especie: Blattella germanica

DESCRIPCIÓN Y CICLO DE VIDA:

El desarrollo de B. germánica es del tipo hemimetábolo o de metamorfosis incompleta, durante el cual se diferencian tres estados: huevo, ninfa y adulto (2) (8). Este desarrollo se puede completar en 100 días, en condiciones ambientales favorables. Las hembras producen una cápsula marrón claro (ooteca) que contiene de 30 a 40 huevos aproximadamente dispuestos en dos filas, la cual cargan durante unas tres semanas en su abdomen hasta el día en que salen las crías, momento en el que la depositan en una grieta o espacios seguros. La longitud de la ooteca varía entre 7 y 9 mm, y es acarreada por la hembra hasta el momento de la eclosión, cuando es depositada en lugares apropiado. Las ninfas pasan por 6 estadios, todos semejantes a los adultos, salvo por el hecho que carecen de alas y de aparato reproductor desarrollado. Y no vuelan, a pesar de que tienen alas completamente desarrolladas (2)

El adulto de B. germánica es uno de los más pequeños entre las cucarachas domésticas, midiendo de 10 a 15 mm de largo. El color de los adultos es marrón-amarillento en el caso de machos y ligeramente más oscuro en hembras. Los adultos y las ninfas tienen en el tórax dorsal dos bandas paralelas longitudinales negras separadas situadas en el pronotum (entre las alas y la cabeza).por una ligera raya. (6)

Estadios de Blatella germánica
Fig. 3 Estadios de Blatella germánica (14).

En estudios de campo se han reportado 4 a 6 generaciones por año. La capacidad de reproducción de la cucaracha alemana es muy elevada, ya que, si tenemos en cuenta que las hembras adultas pueden llegar a poner hasta 8 cápsulas a lo largo de su vida con las condiciones ambientales adecuadas, y que las ninfas tardan aproximadamente dos meses en convertirse en adultas sexualmente maduras, es teóricamente posible que una cucaracha adulta produzca nada menos que unas 300.000 cucarachas en un año(3)

BIOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO:

Los sexos pueden separarse por el color oscuro de las hembras y la mayor longitud del plato supra-anal de los machos (9).

La maduración sexual de ambos sexos es aproximadamente la misma y corresponde a los primeros 7-10 días de vida adulta. Las hembras son receptivas a los 5-6 días de la muda imaginal (5) (15). Los machos copulan repetidamente y las hembras copulan usualmente una sola vez (2). Previo a la cópula se realiza un cortejo que consiste en acercamiento entre las antenas de un macho y una hembra, el macho levanta sus alas, la hembra se alimenta de secreciones en glándulas dorsales del macho, estos empujan el abdomen de las hembras hacia abajo y engancha su genitalia copulando (3).

La hembra fecundada desarrolla a los pocos días una ooteca; las hembras no fecundadas pueden producir ootecas, pero éstas son estériles (5). El período de incubación de los huevos varía entre 2 y 4 semanas, pero puede ser más extendido ya que depende críticamente de la temperatura. Las ninfas del primer estadio miden 2 a 3 mm y son muy sensibles a la deshidratación. Estas ninfas mudan de 5 a 7 veces durante un período de 40 a 60 días, dependiendo de la temperatura y del alimento disponible. Bajo condiciones adversas el desarrollo ninfal puede durar más de 100 días (14).

Ciclo de vida de Blatella germánica
Fig. 4 Ciclo de vida de Blatella germánica (8).

Los adultos tienen una vida promedio de 100 días, duración que se reduce en condiciones desfavorables (especialmente en machos) mientras que en condiciones controladas los adultos pueden vivir un año o más (15). Tanto las ninfas como los adultos son muy activos y capaces de reaccionar rápidamente ante el peligro. No vuelan, sin embargo, pueden hacer ocasionalmente un planeo (15).

HÁBITAT:

Las cucarachas alemanas tienen un comportamiento gregario y son especialmente activas durante la noche, momento en el que salen en busca de comida, agua y pareja reproductiva, mientras que durante el día se esconden en grietas y lugares oscuros que dispongan de un ambiente cálido y húmedo y que se ubiquen junto a las fuentes de comida y agua, tales como cocinas y baños. (13)Estas cucarachas pueden ser vistas durante el día, particularmente si hay una población grande o si hay otras causas de tensión, como falta de comida o agua o si han aplicado plaguicidas.

Sitios comunes donde invaden cucarachas
Fig. 5  Sitios comunes donde invaden cucarachas B. germánica dejando huevos (13).

Sus cuerpos, relativamente anchos y planos, les permiten moverse dentro y fuera de grietas y espacios estrechos con facilidad. Tienen predilección por las superficies porosas como la madera, el papel o el cartón frente a otro tipo de superficies lisas como el metal. Las cucarachas “marcan” estas superficies porosas con una feromona de agregación, presente en sus heces, mediante la cual se comunican con otras cucarachas para formar grupos, especialmente en la etapa de ninfas. Estas cucarachas pequeñas se suelen alimentar de las heces de las adultas, por lo que no precisan salir de su escondite para buscar comida. Lugares típicos donde se reúnen estos insectos son las grietas y hendiduras de las encimeras mostradores, bajo los marcos de puertas y ventanas, en los huecos de las paredes y techos, bajo los alicatados, en el interior de y alrededor de los frigoríficos, lavavajillas eléctricos, estufas, lavadoras, secadoras de ropa, calentadores de agua, etc. Las cucarachas alemanas tienen una gran necesidad de agua y se alimentan de una amplia variedad de comidas (son omnívoras), por lo que en muchos lugares la basura es su fuente principal de alimento. No obstante, tienen preferencia por productos como almidón, dulces, grasas y productos de carne. (8)

Control químico de B. germanica:

Insecticidas.

En el transcurso del tiempo se han utilizado una amplia gama de insecticidas de diferentes grupos químicos y modo de acción, la tabla 2 muestra una lista de los mismos (15).

Tabla 1. Insecticidas comúnmente empleados en el control de B. germánica.

CLASE QUÍMICAINSECTICIDASFORMULACIÓNMODO DE ACCIÓN
OrganocloradosClordano, Lindano Grupo DieldrinPolvo,líquidoSistema nervioso (Sinapsis colinérgica)
OrganofosforadosAcefato Clorpirifos, Diazinon, Fenitrotion, Malation Pirimifos metil Propetamfos.Polvo,aerosol,spraySistema nervioso (inhibidor de Acetilcolinesterasa)
CarbamatosBendiocard Dioxacarb PropoxurPolvo, aerosol, spray, ceboSistema nervioso (inhibidor de Acetilcolinesterasa)
PiretroidesAletrina Ciflutrina Cipermetrina Deltametrina Fenvalerato Permetrina Fenotrina PiretrinasPolvo, aerosol, spraySistema nervioso (Disruptor de canal de sodio)
AmidinohidrazonaHidrametilnonaCeboSistema respiratorio celular (Inhibidor de transporte de electrones)
FenilpirazolesFipronilCeboSistema nervioso (Disruptor de canales de cloruro asociado a GABA)
Benzonil fenil, Urea (IGR)FlufenoxuronSpray. ceboSistema metabólico (Inhibidor síntesis de quitina)
Varios (IGR)Fenoxicarb HidropenePiriproxifenSpray. ceboSistema metabólico (Disruptor de función hormonal)
InorgánicosÁcido bóricoPolvo, ceboTejido (Disruptor celular)

RESISTENCIA A INSECTICIDAS:

El control químico con insecticidas neurotóxicos está actualmente limitado por el desarrollo de resistencia, la cual ha sido demostrada en un amplio rango de insecticidas que incluyen organoclorados, organofosforados, carbamatos y recientemente piretroides, y ésta se traduce en una disminución de la efectividad del producto que lleva a fallas de control en campo. La aparición de resistencia en una población se debe al resultado de la interacción insecto plaga-insecticida en determinado ambiente. La tabla 2 muestra un resumen de los factores que influyen en la velocidad de desarrollo de resistencia.

Factores que influyen en la velocidad de desarrollo de resistencia.

Factores genéticos

– número y frecuencia de alelos R
– dominancia y/o recesividad de alelos R
– expresividad e interacción de alelos

Factores biológicos

– número de generaciones por año
– movilidad/migración
– monogamia/poligamia
– capacidad de refugio

Factores operacionales

-insecticida
– naturaleza química
– relación entre insecticidas usados
– residualidad/formulación

Aplicación

– umbral de aplicación
– modo de aplicación
– alternancia de productos

La resistencia puede ocurrir mediante mecanismos fisiológicos, bioquímicos y modificaciones de conducta de una población o especie (4) (1). En esta interacción se seleccionan individuos que por distintos mecanismos bioquímicos y fisiológicos son capaces de tolerar mayores dosis del compuesto. En algunos casos, más de un mecanismo puede estar presente en una población, situación conocida como multi-resistencia (10). Surge como resultado de cada interacción insecto-insecticida, focos o cepas resistentes. Como esta capacidad está determinada genéticamente, es heredable a nuevas generaciones que seguirán sobreviviendo al tratamiento con insecticida mientras seguirá disminuyendo la proporción de individuos susceptibles en la población. De esta manera el insecticida actúa como una fuerza selectiva poderosa que concentra en la población individuos resistentes (2). Cabe aclarar que no es el insecticida el que produce cambios genéticos que determinan resistencia, ya que los compuestos permitidos no son mutagénicos y de todos modos, si hubiera alguna acción mutagénica llevaría a todo tipo de mutantes y no aquellos que específicamente afectan la susceptibilidad a insecticida. Los genes que confieren resistencia existen en el genoma de la población como un carácter preadaptativo y la capacidad de desarrollo de resistencia depende de la variabilidad genética de la especie. Cipermetrina fue uno de los primeros piretroides en ser ampliamente usado para el control de B. germanica por los profesionales del control de plagas, siendo también uno de los primeros piretroides que desarrollo fallas de control causada por resistencia en poblaciones de campo (7).

En las cucarachas el rol de la Acetilcolinesterasa en la resistencia a organofosforados y carbamatos es todavía incierto, sin embargo la poca información disponible sugiere que es de poca importancia (13); otros mecanismos son:

Ø Barreras de penetración:

es un mecanismo de resistencia a compuestos lipofílicos en general por lo que afecta a la mayoría de los grupos de insecticidas, donde hay un decaimiento en la penetración cuticular (13).

Ø Detoxificación metabólica en piretroides:

organofosforados y carbamatos (citocromo P-450-monooxigenasa dependiente (11) (13) y enzimas hidrolíticas

Ø La insensibilidad nerviosa a insecticidas ciclodienos:

este mecanismo provee resistencia cruzada a todos los ciclodienos (6).

Ø Resistencia a piretroides y a DDT conocida como kdr (knock-down resistance) insensibilidad:

actuando sobre canales de sodio (6) (10).

Reportes sobre resistencia a insecticidas en B. germanica han determinado mecanismos de resistencia como penetración reducida, sitios blancos alterados, mecanismos de detoxificación y recientemente, la resistencia por conducta en Clorpirifos (6). Otro sitio blanco son los canales de cloruro asociados a receptores de GABA, donde actúa entre otros insecticidas los fenilpirazoles (Fipronil), toxicidad posible de antagonizar con algún sinergista, como Butóxido de Piperonilo (16).

La resistencia fisiológica predomina sobre la resistencia por conducta en poblaciones seleccionadas por medios convencionales, sin embargo alteraciones de la conducta que afecten la respuesta hacia insecticidas pueden acompañar, el desarrollo de resistencia fisiológica. Por ejemplo, la resistencia por conducta en una falla de control con hidrametilnona, cebo que contiene glucosa, resultando en una aversión a la glucosa en campo (12)

Es escasa la información disponible concerniente a la estabilidad de la resistencia a piretroides en poblaciones de B. germanica. La información sobre la efectividad de un programa de manejo para retornar susceptible a una población de campo de B. germanica, podría ayudar a predecir el corto o largo tiempo de utilidad de los piretroides (16)

Patógenos asociados con las cucarachas de importancia en salud pública:

Pocas son las especies de importancia en el área de salud y que invaden las viviendas, como lo son la cucaracha americana, alemana, café, ahumada, oriental y australiana, que representan una plaga de prácticas nocturnos y una alimentación de tipo omnívora, que operan como vectores naturales en las casas; acarreando gérmenes patógenos que logran perdurar viables en su heces, tubo digestivo e integumento por varios días o semanas (Ver Tabla 2).

Enfermedades producidas por diversos organismos como las bacterias, se pueden establecer en el cuerpo de las cucarachas. Diversas y severas enfermedades de tipo digestivo, se han transmitido de manera experimental, diversos tipos de gastroenteritis aparecen como las principales enfermedades transmitidas por las cucarachas. Además de nauseas, dolores abdominales, vómito, diarrea, disentería y otras enfermedades. Los agentes patógenos que producen estas enfermedades, son transportados en las patas y cuerpos de las cucarachas y son depositados en la comida y diversos utensilios. El excremento y mudas también contienen numerosos alérgenos que afectan ojos y piel. Pero uno de los más importantes, son los que producen asma; cualquier tipo de contacto con las cucarachas puede producir las enfermedades antes mencionadas, sin embargo no están asociados con enfermedades epidémicas. (13).

Ø Bacterias:

En condiciones naturales se han hallado en las cucarachas especies patógenas que promueven diversos cuadros de disentería, diarrea, fiebre tifoidea, gastroenteritis, entre otros padecimientos.

Ø Helmintos:

Este grupo de organismos patógenos, representa después de las bacterias, el grupo más relevante, toda vez que muchos de ellos son parásitos primarios del hombre. Estos se albergan en el aparato digestivo de las cucarachas, y adicionalmente se ha observado la presencia de huevos de helmintos en las heces de estos insectos.

Ø Virus:

Las cucarachas son solamente vectores mecánicos de virus, no representando un serio problema en este aspecto.

Formas en que se alimentan y contaminan causando enfermedades las cucarachas B. germánica
Fig. 6 Formas en que se alimentan y contaminan causando enfermedades las cucarachas B. germánica en humanos (13).

Tabla 2.- Agentes patógenos asociados con las especies de cucarachas de importancia en salud pública.

Bacterias
PatógenoEnfermedadEspecie de Cucaracha
Clostridium perfigrensGangrenaCucarachas en general
Enterobacter aerogenesBacteriasB. germanicaP. americana
Escherichia coliDiarrea, Infección de heridasB. germanicaP. americanaB. orientalis
Klebsiella pneumoniaeNeumonía, Infecciones en vías urinariasCucarachas en general
Mycobacterium lepraeLepraB. germanicaP. americanaP. australasiae
Pseudomonas aeruginosaGastroenteritis, Infecciones respiratoriasP. americanaB. orientalesB. germanicaB. craniifer
Salmonella typhimuriumGastroenteritis, Contaminación de alimentosB. germanicaNauphoeta cinerea
Serratia marscesensContaminación de alimentosP. americanaB. rientalesB. germanica
Shigella dysenteriaeDisenteríaB. germanica
Staphylococcus aureusInfección de heridas, infección de piel, infección de órganos internosB. rientalesB. germanicaB. craniifer
Streptococcus faecalisNeumoníaP. americanaB. rientalesB. germanica
Helmintos
Enterobius vermicularis B. orientalesB. germanica
Trichuris trichuriaTriquinosisP. americanaB. rientalesB. germanica
Entamoeba hystolyticaAmibiasisP. americanaB. rientalesB. germanicaP. australasiae
Giardia sp.GiardiasisCucarachas en general
Virus
PoliomyelitisPolioB. germanicaP. americanaSupella longipalpa

CONCLUSIONES:

Las cucarachas son artrópodos que representan una plaga de hábitos nocturnos y alimentación omnívora que actúan como vectores naturales, transportando gérmenes patógenos (bacterias, helmintos, y virus) que pueden permanecer viables en su integumento, tubo digestivo y excremento. (2) Aunado a evidencias que señalan que estas producen substancias que  desencadenan procesos alérgicos. Sin lugar a dudas estos datos mostrados justifican el control de estos insectos ya que se constituyen en un riesgo para salud pública en las colectividades humanas. (1}

LITERATURA CONSULTADA:

(1) Brattsten, L. B., Holyoke, C. W., Jr.; Leeper, J. R. and Raffa, K. F. (1986). Insecticide resistance: challenge to pest management and basic research. Sience 231, 1255- 1260.

(2) Cochran, D. G. (1979) A genetic determination of insemination frecuency and sperm precedence in the German cockroach. Entomol. Expl. Appl. 26: 259- 266

(3) Cornwel, L. B. (1968). The Cockroach, Vol. I. Hutchinson, London, 391 pp.

(4) Georghiou, G. P. (1978). The evolution of resistance to pesticides. Ann. R. Ecol. 3, 133- 168.

(5) Liang, D. & Schal, C. (1993). Calling behavior of the female German cockroach. B. germanica (L.) (Dictyoptera: Blattellidae). J. Insect Behav. 6: 603- 614.

(6) Matsumura, F. and Ghiasuddin, S. M. (1983). J. Environ. Sci. Health B. 18, 1-8.

(7) Robinson, W. and Zhai, J. (1990). Pyrethroid resistance in German cockroach. Pest Control Tech. 18 (10): 26-28.

(8) Ross, M. H. (1992). Differences in the response of German cockroach (Dictyoptera: Blattellidae) field strains to vapors of pyrethroid formulations. J. Econ. Entomol. 85:123- 129.

(9) Roth, L. M. (1969). The evolution of males turgal glands in the Blattaria. Amn. Entomol. Soc. Amer. 62: 176- 208.

(10) Scott, J. G. (1990). Investigating mechanisms of insecticide resistance: methods, strategies and pitfalls. In pesticide resistance. In Arthropods (R. J. Roush and B. F. Tabashnik, Eds), pp. 39- 57. Chapman and Hall, NY.

(11) Scharf, M. E., Kaakeh, W. and Bennett, G. W. (1997). Changes in an Insecticide-Resistant Field Population of German cockroach (Dictyoptera: Blattellidae) After Exposure to an Insecticide Mixture. J. Econ. Entomol. 90 (1): 38- 48.

(12) Silverman, J. and Bienam, D. N. (1993). Glucose aversion in the German cockroach B. germanica. J. Insect Physiol. 39: 925- 993.

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(14) Willis, E. R., Piser, G. R. & Roth, L. M. (1958). Observations on reproduction and development in cockroaches. Ann. Entomol. Soc. Amer. 51: 53- 69.

(15) World Health Organization (WHO)(1999), Communicable Diseases Prevention and Control (CDS/CPC), WHO Pesticide Evaluation Scheme (WHOPES) Cockroaches. Their Biology,Distribution and Control by Donald G. Cochran.

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